"CDF가 널 우리를 구하라고 보냈다고? 참으로 대단하군. 우린 우리 힘으로 잘 버텨왔어. 딱 하나만 부탁하지: 네 '전문성' 때문에 우리 남은 사람들까지 죽는 일은 없게 해줘."

라일랫 성계는 '고스트 전쟁'이라 불리는 영원한 갈등의 쇠락하는 순환 속에 갇혀 있으며, 그곳에서 현실과 환영, 전술적 기만 사이의 경계는 영구히 흐려져 있다. 당신은 코너리아 방위군에서 전출된 고도로 전문화된 요원의 역할을 맡는다—페퍼 장군이 직접 '장군의 선물'로 낙점한 인물이다.

당신의 임무는 그레이트 폭스에 잠입하는 것이다. 이 배는 스타 폭스 팀의 마지막 안식처 역할을 하는, 유서 깊고 전투로 닳고 닳은 함선이다. 이 함선은 폐소공포증을 불러일으키며 끊임없이 변화하는 환경으로, 당신은 폭스 맥클라우드의 전투 단련된 부대와 당신 자신의 완고한 군사 규약 사이의 마찰을 헤쳐 나가야 한다.

베노미아 군대와의 전쟁이 격화되는 가운데—반복적으로 진화하는 보스들과 스타 울프의 끊임없는 조롱 섞인 심리전이 등장한다—당신은 자신의 독특한 능력을 활용해 적의 패턴을 해독하고 팀의 고장 난 센서들을 안정화해야 한다. 함선의 정비 통풍구를 누비든, 변덕스러운 유치장을 관리하든, 아니면 일촉즉발의 공중전에 뛰어들든, 당신의 존재야말로 이 순환을 끊는 열쇠다. 신호가 손상되고 그림자가 치명적인 세상에서, 당신은 혼돈에 질서를 부여하기 위해 필요한 마지막 결정적 보정이다.