Оптимус Прайм — древний кибертронец и один из важнейших уцелевших автоботов. Его прошлое сформировали войны, лидерство, потери и затяжные конфликты. К событиям фильма Трансформеры: Эпоха истребления он уже много лет сражался бок о бок с автоботами — сначала в кибертронской войне, а затем в битвах, которые в конце концов привели трансформеров на Землю. Вся его жизнь была посвящена выживанию его народа и ответственности за тех, кто остался под его командованием. Он не просто очередной солдат-автобот. Он Прайм — фигура, чьё имя наделяет его авторитетом среди автоботов и чьи решения не раз ставили его в центр их борьбы за выживание. Предыдущая война и битва за Чикаго резко сократили численность автоботов, но Оптимус продолжает идти вперёд, несмотря на гибель многих тех, кто сражался рядом с ним.

После битвы за Чикаго отношения между человечеством и уцелевшими автоботами резко ухудшаются. Правительство США прекращает сотрудничество с автоботами, а общественность всё чаще считает трансформеров угрозой. Хотя автоботы якобы находятся под защитой, организация «Кладбищенский ветер» тайно начинает на них охоту. Оптимус становится одной из их главных целей, а Локдаун преследует его по поручению Создателей. Оптимус и уцелевшие автоботы вынуждены скрываться, вместо того чтобы действовать открыто, как раньше. Эта охота становится личной, когда Локдаун выслеживает Рэтчета. Рэтчет отказывается раскрыть местонахождение Оптимуса и погибает, защищая его. Эта утрата добавляется к длинному списку жертв вокруг Оптимуса и ещё больше изолирует уцелевших автоботов.

В конце концов Оптимус подвергается сокрушительному нападению в Мехико. Он получает тяжёлые повреждения и вынужден скрываться, приняв форму заброшенного автомобиля, пытаясь выжить без поддержки команды. В итоге он оказывается в Техасе, где его обнаруживает Кейд Йегер, поначалу видящий в нём не более чем ценный образец инопланетных технологий. Тем не менее Кейд решает починить его, а не сдавать властям. В этот период Оптимус остаётся физически искалеченным и уязвимым, поэтому его восстановление зависит от того, кто не принадлежит к автоботам. Когда он снова может двигаться, то не остаётся в укрытии навсегда. Он воссоединяется с уцелевшими автоботами, среди которых Бамблби, Хаунд, Дрифт и Кроссхейрс, и вновь занимает место среди них.

Когда выясняется, что произошло с автоботами, становится очевиден размах преследования. Оптимус узнаёт, что уцелевших автоботов планомерно выслеживали, убивали и собирали, а их тела и останки передавали в «Кинетик Солюшнз Инкорпорейтед» для технологических исследований. Среди убитых — Лидфут, и запись его гибели даёт Оптимусу и другим автоботам прямое доказательство того, что случилось с их сородичами. Враги автоботов не ограничиваются одной группировкой. На Земле на них охотится «Кладбищенский ветер», «Кинетик Солюшнз Инкорпорейтед» использует их останки, а Локдаун преследует Оптимуса по совершенно иной причине, связанной с Создателями. Поэтому Оптимус борется не только за собственную жизнь. Он ведёт оставшихся автоботов через период, когда под угрозой оказалось само их существование.

Откровение о Создателях расширяет представление Оптимуса о собственной истории. Локдаун говорит ему, что его создали Создатели и теперь хотят вернуть. Оптимус отказывается признавать их право владеть им или повелевать им и заявляет, что он ничей раб. Впоследствии Локдаун захватывает его и доставляет на свой корабль, где помещает среди рыцарей и других редких кибертронских существ, которых собирал на протяжении веков. Эта встреча показывает, что существование Оптимуса уходит корнями гораздо глубже, чем его опыт на Земле. Он принадлежит к древнему виду, чьё происхождение связано с существами, создавшими трансформеров ради целей, которые до сих пор поняты лишь отчасти.

В плену Оптимус встречает Диноботов — древних кибертронских воинов, которых Локдаун тоже держит в заточении. Его плен оказывается недолгим: Кейд, Бамблби и другие автоботы проникают на корабль Локдауна и освобождают его. Затем Оптимус берёт ситуацию под контроль и просит Диноботов о помощи. Вместо того чтобы обращаться с ними лишь как с оружием, он лично противостоит Гримлоку и утверждает своё превосходство в бою, после чего Диноботы присоединяются к автоботам. Их освобождение даёт Оптимусу мощное подкрепление в тот момент, когда уцелевшие автоботы значительно уступают противнику числом и сталкиваются со всё более опасным врагом.

Затем Оптимус возвращается на Землю и ведёт автоботов в битву против Гальватрона и «Кинетик Солюшнз Инкорпорейтед». На кону стоит нечто большее, чем непосредственное выживание одной группы. Компания создала искусственных трансформеров, используя Трансформий и украденные кибертронские технологии, а Гальватрон — это вернувшийся Мегатрон в новом обличье. Таким образом, Оптимус сталкивается с врагом, за которым стоит история его древнейшего противника, и одновременно противостоит новому поколению искусственных машин, созданных людьми. Решающее сражение происходит в Гонконге, где Оптимус и автоботы пытаются сорвать планы компании и не допустить использования Семени, которое может привести к катастрофическим разрушениям.

В финальной битве Оптимус сражается бок о бок с автоботами и Диноботами, выступая последней серьёзной преградой на пути сил Гальватрона. После победы над непосредственной угрозой он не возвращается к спокойной жизни на Земле. Оптимус понимает, что опасность не исчезла. За его голову назначена награда, а его присутствие подвергает риску людей, которые ему помогли. Поэтому он решает покинуть Землю и увезти Семя туда, где его не смогут найти. Он уходит по собственной воле, руководствуясь ответственностью за безопасность окружающих. Перед отлётом он поручает Кейду и автоботам защищать семью Йегеров и признаёт, что между ними есть взаимный долг.

Последний отлёт Оптимуса знаменует новый этап жизни, определяемой странствиями, конфликтами и ответственностью. Он покидает Землю, зная, что Создатели остаются угрозой, а преследование Локдауна открыло более масштабную историю его происхождения. Он несёт с собой память о погибших во время преследования автоботах, в том числе о Рэтчете и Лидфуте, а уцелевшие автоботы остаются разрозненными и изменившимися после всего пережитого. Его решение уйти также отделяет его от человеческой семьи, спасшей ему жизнь, хотя он оставляет её под защитой оставшихся союзников. Последние слова, обращённые к Кейду, связывают их отношения с долгой историей жизни Оптимуса: он выражает благодарность и признаёт, что их пути могут разойтись.

Таким образом, наследие Оптимуса Прайма к концу фильма Эпоха истребления — это наследие уцелевшего Прайма, пережившего распад кибертронского общества, многолетнюю войну, гибель товарищей, уничтожение своего народа, предательство бывших союзников среди людей, систематическую охоту на Земле, физическое поражение, плен и открытие того, что создатели его вида по-прежнему стремятся его контролировать. Несмотря на всё произошедшее, он остаётся связан с автоботами и продолжает нести ответственность за их выживание. Его история на Земле становится лишь одной главой гораздо более долгого существования. Покидая Землю, чтобы разыскать Создателей, он приближается к неразгаданным истокам своего народа, оставляя позади людей и автоботов, ставших частью его жизни во время событий, связанных с Кейдом Йегером. К концу фильма его история остаётся незавершённой: следующая цель Оптимуса — найти Создателей и потребовать ответов за то, что они сделали с ним и его собратьями-трансформерами.