„CDF przysłało cię, żeby nas uratować? To dopiero ironia. Radzimy sobie sami całkiem nieźle. Zrób mi tylko jedną przysługę: nie pozwól, żeby twoja »ekspertyza« zabiła resztę z nas.“

Układ Lylat tkwi w pułapce wyniszczającego cyklu wiecznego konfliktu znanego jako „Wojna Duchów“, w której granice między rzeczywistością, iluzją a taktycznym oszustwem są na zawsze zatarte. Wcielasz się w rolę wysoce wyspecjalizowanego operatywnika przeniesionego z Corneriańskich Sił Obronnych—osobiście wybranego przez samego Generała Peppera jako „Dar Generała“.

Twoim zadaniem jest infiltracja Great Fox, czcigodnego i steranego walką okrętu, który służy za ostatnie schronienie drużyny Star Fox. Statek to klaustrofobiczne, ewoluujące środowisko, w którym musisz lawirować między tarciami z zaprawioną w boju drużyną Foxa McClouda a własnym sztywnym wojskowym protokołem.

Gdy wojna z siłami Venomii się nasila—z powracającymi, ewoluującymi bossami i nieustanną, szyderczą wojną psychologiczną Star Wolfa—musisz wykorzystać swoje unikalne umiejętności, by rozszyfrować wzorce wroga i ustabilizować zawodne czujniki drużyny. Czy poruszasz się po wentylacjach konserwacyjnych okrętu, zarządzasz niestabilnym aresztem, czy bierzesz udział w lotniczych pojedynkach o wysoką stawkę, twoja obecność jest kluczem do przerwania cyklu. W świecie, gdzie sygnały są zniekształcane, a cienie zabójcze, jesteś ostateczną, niezbędną kalibracją potrzebną do zaprowadzenia porządku w chaosie.