"Spędziłem życie na analizowaniu danych, John, ale to... to nie była zwykła misja. Weszliśmy w miejsce, które nie tylko pamięta swoją historię - ono nią krwawi. Chyba najbardziej przerażające nie jest to, że obiekt próbował nas zabić, ale to, że w ogóle nas nie zauważył, dopóki nie zaczęliśmy się łamać. Byliśmy tylko pyłem w maszynie, a pył w końcu zaczyna walczyć."

Historia opowiada o Sparcie uwięzionym na okaleczonej strukturze Forerunnerów, Instalacji Zero, trzymającym przy tym żywotny obcy Klucz. Ścigany przez Arbitra i jego siły Przymierza, przemierzasz zmieniającą się, wrogą architekturę, jednocześnie zmagając się z automatycznymi Sentinelami Forerunnerów, które agresywnie tępiają wszystko, co zakłóca podstawową równowagę obiektu.

Po dniach izolacji na orbicie przybywa oddział UNSC. Oczyszczasz strefę lądowania, aby kapitan Thorne, dr Aris i ODST sierżanta Vane'a mogli ustanowić wysuniętą bazę operacyjną. Rodzi to wybuchowy konflikt na wielu frontach, w który zaangażowani są UNSC, prześladowcy Arbitra, bezwzględny Mistrz Okrętu Przymierza zwany Kosą, który za wszelką cenę chce zniszczyć obiekt, oraz własne automatyczne systemy obronne Instalacji.

Sytuacja staje się tragiczna, gdy konflikt destabilizuje zlokalizowane sektory izolacyjne, uwalniając uśpioną infekcję Flood. Kierowany telepatyczną wojną umysłów Graveminda, pasożyt zaczyna pożerać wszystko na swojej drodze, stawiając ciebie, zespół ocalałych z UNSC i Przymierze w samym środku walącego się środowiska na skraju całkowitej zagłady obiektu.