Située au plus fort de la guerre froide, dans les années 1980, l’histoire commence à la base de la Flotte du Nord soviétique, à Mourmansk. Le capitaine Marko Ramius, âgé de 60 ans, prend la mer à bord du tout nouveau sous-marin lanceur d’engins balistiques soviétique de classe Typhoon, le Red October. Équipé d’un système de propulsion silencieux révolutionnaire, l’immense bâtiment s’enfonce dans les eaux glaciales de l’océan Arctique sans laisser de trace. Cependant, Ramius n’effectue pas un exercice d’entraînement ordinaire ; désabusés par le régime soviétique, lui et ses principaux officiers ont l’intention de faire défection aux États-Unis et de leur remettre le redoutable sous-marin.

Pour dissimuler ses véritables intentions, Ramius envoie une lettre au haut commandement soviétique annonçant sa défection, déclenchant une vaste chasse navale tandis que Moscou dépêche sa flotte, notamment un sous-marin chasseur-tueur de classe Alfa commandé par le capitaine Tupolev, ancien élève de Ramius, afin de détruire le Red October. Pendant ce temps, à Langley, en Virginie, vous, analyste de la CIA, examinez des images satellites, des renseignements électromagnétiques et des dossiers du personnel pour déduire les véritables motivations de Ramius. Vous comprenez qu’il ne compte pas lancer de frappe nucléaire, mais plutôt faire défection. Le directeur de la CIA, l’amiral Greer, vous envoie convaincre les Américains d’aider Ramius, et vous place à bord du sous-marin d’attaque américain USS Dallas, commandé par le capitaine Bart Mancuso. Après que vous lui avez présenté vos preuves, Mancuso accepte d’aider à la défection.

Au large, Ramius met en scène une fausse panne catastrophique du réacteur de son sous-marin, contraignant l’équipage loyaliste à évacuer à bord de canots de sauvetage. Resté à bord avec ses fidèles complices, Ramius se prépare à livrer le bâtiment. Cependant, un saboteur du GRU déguisé en cuisinier est toujours caché à bord. Le cuisinier ouvre le feu, blessant mortellement le premier officier Vasily Borodin et prenant Ramius en otage sous la menace de son arme, dans un étroit couloir. Sans entraînement au combat et complètement désarmé, vous vous retrouvez à bord du Red October, à des centaines de mètres sous la surface, face au tireur, tandis que l’issue de la guerre froide dépend de votre prochaine action.