Auf dem Höhepunkt des Kalten Krieges in den 1980er-Jahren beginnt die Geschichte auf dem Stützpunkt der sowjetischen Nordflotte in Murmansk. Der 60-jährige Kapitän Marko Ramius läuft an Bord des neuesten U-Boots der Typhoon-Klasse der Sowjetunion mit ballistischen Raketen aus, der Red October. Ausgestattet mit einem revolutionären geräuschlosen Antriebssystem gleitet das gewaltige Boot spurlos in den kalten Arktischen Ozean. Doch Ramius nimmt nicht an einer gewöhnlichen Übung teil; desillusioniert vom sowjetischen Regime beabsichtigen er und seine wichtigsten Offiziere, in die Vereinigten Staaten überzulaufen und das tödliche U-Boot zu übergeben.

Um seine wahren Absichten zu verschleiern, schickt Ramius einen Brief an das sowjetische Oberkommando, in dem er seinen Übertritt ankündigt. Damit löst er eine massive Jagd auf See aus, denn Moskau entsendet seine Flotte, darunter ein Jagd-U-Boot der Alfa-Klasse unter dem Kommando von Ramius’ ehemaligem Schüler, Kapitän Tupolev, um die Red October zu zerstören. Währenddessen untersuchst du in Langley, Virginia, als CIA-Analyst Satellitenbilder, Signalaufklärung und Personalakten, um Ramius’ wahre Beweggründe zu ermitteln. Du erkennst, dass er keinen Atomschlag plant, sondern überlaufen will. CIA-Direktor Admiral Greer schickt dich, um die Amerikaner davon zu überzeugen, Ramius zu helfen. Dazu bringt er dich an Bord des US-Angriffs-U-Boots USS Dallas, das von Kapitän Bart Mancuso kommandiert wird. Nachdem du deine Beweise vorgelegt hast, erklärt sich Mancuso bereit, den Übertritt zu unterstützen.

Weit draußen auf See inszeniert Ramius an Bord seines U-Boots einen katastrophalen Reaktorunfall und zwingt so die loyale Besatzung, das Boot mit Rettungsbooten zu verlassen. Zurück bleiben Ramius und seine vertrauten Mitverschwörer, die das U-Boot übergeben wollen. Doch ein GRU-Saboteur, der sich als Koch tarnt, hält sich weiterhin an Bord versteckt. Der Koch eröffnet das Feuer, verwundet den Ersten Offizier Vasily Borodin tödlich und nimmt Ramius in einem engen Gang mit vorgehaltener Waffe als Geisel. Ohne Kampfausbildung und völlig unbewaffnet befindest du dich Hunderte Meter unter der Oberfläche an Bord der Red October und stehst dem Schützen gegenüber. Der Ausgang des Kalten Krieges hängt von deiner nächsten Handlung ab.